Les poissons vivant dans les océans Arctique et Antarctique ont développé des stratégies ingénieuses pour empêcher leur sang et leurs tissus de geler dans les eaux polaires inhospitalières. L’une de ces stratégies adaptatives est l’évolution des gènes qui produisent des protéines antigel. Cependant, il y a plus de dix ans, les scientifiques ont été stupéfaits de découvrir que les harengs et les éperlans – deux espèces complètement différentes – ont exactement la même protéine antigel codée dans leurs génomes, indiquant un transfert de gènes entre eux. Des exemples comme celui-ci soulèvent la question : comment des gènes peuvent-ils « sauter » entre des espèces complètement différentes ? Ce phénomène rare, connu sous le nom de transfert horizontal de gènes (HGT), a longtemps intrigué les biologistes de l’évolution. Et malgré la découverte de nouveaux cas de HGT dans toutes les branches de la vie au fil des ans, les mécanismes responsables de ces transferts sont restés largement inconnus.
Maintenant, les scientifiques du groupe d’Alejandro Burga à l’IMBA attrapent non seulement un événement HGT dans le règne animal en flagrant délit, mais ils identifient également l’un de ses vecteurs longtemps recherchés. Au moyen d’un travail de détective génétique, Burga et son équipe ont montré un événement de HGT entre deux espèces de vers isolées sur le plan de la reproduction qui sont génétiquement aussi différentes l’une de l’autre que les humains le sont des poissons. Plus important encore, ils ont pu identifier ce qui en était la cause : une famille de transposons de type viral appelés Non-conformistes.
Repérer un coupable : Non-conformistes comme vecteurs de HGT
« Les non-conformistes étaient déjà connus comme une classe de transposons, mais notre travail les relie pour la première fois à HGT », explique Alejandro Burga, chef du groupe IMBA, auteur correspondant de l’étude. « Nous savions que HGT avait lieu entre des espèces animales, mais nous ne savions pas comment. C’est la première fois que nous pouvions définitivement identifier un coupable », ajoute la co-première auteure Sonya Widen, boursière postdoctorale au laboratoire de Burga.
Quand Non-conformistes découverts au milieu des années 2000, on pensait initialement qu’il s’agissait de grands transposons, des éléments génétiques égoïstes qui sautent et s’auto-propagent dans le génome aux dépens de leur hôte. Non-conformistes ont été rapidement signalés dans la plupart des branches d’eucaryotes, y compris les humains, établissant ainsi qu’ils sont apparus il y a longtemps.
Transposons et virus, creuset de la nature ?
Bientôt, la preuve que Non-conformistes contenaient des gènes codant pour des éléments viraux, tels qu’une capside et une ADN polymérase, ont commencé à faire surface. « L’évolution des transposons et des virus est étroitement liée, » dit Burga. Cependant, la capside et l’ADN polymérase ne suffisent pas pour permettre à un transposon de sauter du génome de son hôte et d’infecter les cellules d’un hôte complètement différent. Maintenant, les chercheurs de l’IMBA ont trouvé le chaînon manquant : Non-conformistes dans les génomes des vers ont acquis une protéine dite fusogène, une protéine transmembranaire qui assure la fusion membranaire entre différentes cellules. En acquérant un fusogène, les auteurs émettent l’hypothèse que les vers Mavericks sont devenus capables de former des particules de type viral qui peuvent fusionner avec les membranes cellulaires d’un autre organisme et les infecter. « À notre connaissance, aucun fusogène n’a été signalé chez Mavericks auparavant. Ainsi, nous pensons que les vers Mavericks pourraient avoir récupéré leur séquence à partir d’un virus », déclare Widen. « Les transposons et les virus peuvent être considérés comme le creuset de la nature. Leur union peut avoir des répercussions imprévisibles et conduire à l’innovation génomique », explique Burga.
Démontrer l’importance de HGT dans les vers
Dans la présente étude, l’équipe IMBA dirigée par Alejandro Burga et les co-premiers auteurs Sonya Widen et Israel Campo Bes, un ancien étudiant à la maîtrise du laboratoire de Burga, sont tombés sur HGT « totalement par hasard », comme le dit Widen. En fait, l’équipe étudiait l’origine évolutive d’un élément égoïste chez le nématode Caenorhabditis briggsae. En faisant un travail de détective, ils ont pu retracer la séquence de ce gène égoïste jusqu’à un autre nématode, C. plicata, qui portait une copie presque identique. Cette découverte est surprenante car C. briggsae et C. plicata sont deux espèces isolées sur le plan de la reproduction. « Leurs génomes sont aussi divergents que ceux des humains et des poissons, et pourtant ils ont tous deux un gène presque identique qui montre clairement les caractéristiques d’un événement HGT récent sur le plan de l’évolution », explique Campo Bes. « En examinant attentivement le génome de C. plicata, nous avons découvert que la séquence ancestrale qui a donné naissance au gène égoïste chez C. briggsae était intégrée à l’intérieur d’un Maverick chez C. plicata. Le fait que ce gène nouvellement introduit ait ensuite évolué en un nouveau gène égoïste chez C. briggsae démontre l’impact de HGT sur l’évolution du génome », explique Widen. L’équipe IMBA a ensuite montré que les non-conformistes sont responsables de dizaines d’événements de transfert HGT indépendants entre des espèces de vers appartenant à différents genres et que l’on trouve partout dans le monde.
Pertinence agricole et médicale
Les scientifiques de l’IMBA soutiennent que l’union entre les transposons et les virus est un facteur clé dans la médiation du HGT. Tout en ayant du mal à croire à leur succès, ils reconnaissent l’impact que leurs découvertes pourraient avoir sur la levée des mystères du HGT. « J’étais convaincu que nous examinions un cas de HGT lorsque nous avons vu ces résultats pour la première fois en laboratoire, mais j’étais également sûr que nous ne découvririons jamais comment cela s’était produit. Pourtant, les étoiles se sont alignées », explique Burga, qui a également prédit que les non-conformistes et les éléments transposables semblables à des virus similaires pourraient médier HGT chez les vertébrés et autres eucaryotes. Enfin, l’équipe prévoit des applications possibles à la fois en laboratoire et en tant que mesures de lutte antiparasitaire contre les espèces de vers parasites : « Si le HGT médié par Maverick s’avère largement applicable à toutes les espèces de nématodes, il a le potentiel de devenir une ressource inestimable. Au-delà d’un strict applications de laboratoire et de recherche telles que la manipulation génétique de nématodes non modèles, une telle ressource pourrait nous permettre, à l’avenir, de modifier génétiquement des espèces de nématodes parasites qui pourraient être d’intérêt agricole ou médical », conclut Burga.